Anais_volume_4_numero_1_2020

The hormone melatonin, diabetes mellitus, and alterations of nervous system

Table 1- Summary of papers investigating the role of melatonin in diabetic neuropathy

MEL dose Route of Treatment Strain Experimental Reference
200 µg/kg model (dose) (Anwar & Meki, 2003)
administration duration Sprague-
Dawley STZ (60 mg/kg)
ip¹ 15 days
Wistar
10 mg/kg ip¹ 6 weeks STZ (50 mg/kg) (Baydas et al., 2003)
Sprague-
3 and 10 mg/kg Oral 2 weeks Dawley STZ (55 mg/kg) (Negi et al., 2010)
Sprague-
3 and 10 mg/kg Oral 2 weeks Dawley STZ (55 mg/kg) (Negi et al., 2011)
intragastric 4, 8 and 12 Sprague-
10 mg/kg Dawley STZ (60 mg/kg) (Li et al., 2013)
2.5, 5, 10, and 20 ip¹ weeks
ip¹ 2 weeks Wistar STZ (55 mg/kg) (Hadjzadeh et al., 2014)
mg/kg
10 mg/kg 2 weeks Wistar STZ (50 mg/kg) (Seyit et al., 2016)

50 mg/kg ip¹ 45 days Wistar STZ (50 mg/kg) (Metwally et al., 2018)

10 mg/kg ip¹ 12 weeks Sprague- STZ (60 mg/kg) (Gurel-Gokmen et al., 2018)
ip¹ 4 weeks Dawley STZ (60 mg/kg) (Zhang et al., 2018)
10 mg/kg ² Sprague-
0,5 µM, 1 µM, 5 ² Dawley ² (Tiong et al., 2019)
µM, and 10 µM
²

¹intraperitonial, ² the Schwann cells were kept in culture and exposed to high glucose and melatonin

which suggests a possible mediation of this 3.3- Effect of Melatonin on Oxidative Stress
hormone in the hypoglycemic effect. Due to its powerful antioxidant effect, several
studies have evaluated the effect of MEL on
3.2- Effect of Melatonin on Metabolic Parameters increased oxidative stress present in DM. It has
In addition to hyperglycemia, other parameters been shown that MEL can exert its effect by
frequently changed by DM are body weight, reducing oxidative stress (Baydas et al., 2003; Negi
water and food intake. In fact, some studies with et al., 2010; Gurel-Gokmen et al., 2018; Metwally
experimental animals reported that DM caused a et al., 2018; Zhang et al., 2018; Tiong et al., 2019)
reduction in body weight (Tsai et al., 2008; Negi et or by stimulating other antioxidants, such as:
al., 2010; Hadjzadeh et al., 2014; Gurel-Gokmen et glutathione, superoxide dismutase (SOD),
al., 2018; Metwally et al., 2018), but the treatment catalase (CAT), and glutathione peroxidase
with MEL was only able to partially improve this (Anwar & Meki, 2003; Baydas et al., 2003; Li et al.,
parameter in two studies (Gurel-Gokmen et al., 2013; Gurel-Gokmen et al., 2018; Metwally et al.,
2018; Metwally et al., 2018). Additionally, it has 2018; Zhang et al., 2018). Additionally, Ibrahim
been reported that MEL in combination with (2017) reported that the treatment of diabetic
insulin caused a greater recovery of lost body animals with extract of the leaf of C. melo Var.
weight due to DM (Gurel-Gokmen et al., 2018). flexuosus increased CAT and SOD levels.

Regarding the water and food intake, it 3.4- Effect of Melatonin on Diabetic Neuropathy
was reported that MEL was able to improve the Some studies have investigated the relationship
polydipsia and polyphagia, which can be defined between melatonin and diabetic neuropathy
by excessive thirst and food intake, respectively, focusing on the consequences of DM on the
caused by DM (Li et al., 2013; Hadjzadeh et al., synthesis of MEL or on the use of MEL to treat
2014). Moreover, treatment has been reported to the consequences of DM on the nervous system.
reduce polyuria, which is an excessive production Tsai et al. (2008) reported that DM caused a
or passage of urine, caused by DM (Hadjzadeh et progressive reduction in the pineal gland area
al., 2014).

50 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

Oliveira-Abreu, K. et al.

and in the nuclear size of pinealocytes. In through the activation of Nrf2 expression (Negi
addition, neuropathy has been observed in nerve et al., 2011). Seyit et al., (2016), in turn, reported
fibers containing tyrosine hydroxylase (the rate- that MEL increased the conduction velocity and
limiting enzyme in the norepinephrine synthesis tibial nerve amplitude of rats with DN, which
in the sympathetic nervous system), which can had these parameters reduced after the induction
lead to inefficient sympathetic innervations of of DM.
pinealocytes and, consequently, reduction on
synthesis of MEL in DM animals. Finally, Zhang et al., (2018) demonstrated
that DM reduced erectile function and reported
Frese et al. (2009) reported a reduction in that it was accompanied by neuropathy in the
MEL precursors in diabetic Goto – Kakizaki (GK) dorsal penile nerve (DPN) and in the major pelvic
rats. In addition, the pineal gland of these animals ganglia (MPG). The MEL treatment partially
has less protein and norepinephrine, indicating a improved the erectile function, ameliorated
reduction in the stimulation of MEL synthesis, neuropathy in DPN and MPG, and decreased
probably as a consequence of DN. oxidative stress in diabetic rats.

Regarding the investigations of the CONCLUSION
treatment with MEL on the consequences of
DM on nervous system, different structures Melatonin is a promising molecule in the
were analyzed. Baydas (2003) demonstrated treatment of diabetic neuropathy, as can be seen
that astrocyte markers (GFAP and S100B) were by its effects on hyperglycemia, oxidative stress,
increased in the hippocampus, cerebellum and and on other antioxidants. However, more studies
cortex of animals induced by STZ. The MEL need to be carried out, including in humans,
treatment prevented the increase of these markers. in order to identify its mechanism of action on
Tiong et al. (2019) investigated the protective diabetic neuropathy as well as to establish a
effect of MEL on the apoptosis of Schwann cells better experimental standardization of factors,
induced by a high concentration of glucose. High such as: the dose used, route of administration,
concentration glucose has been reported to be and duration of treatment.
cytotoxic to cultured Schwann cells, probably due
to the increase in reactive oxygen species (ROS), REFERENCES
mitochondria depolarization, and apoptosis
promotion. These effects were reduced by MEL Alghamdi, B.S. The neuroprotective role of melatonin
treatment. in neurological disorders. J Neurosci Res 96:1136-1149.
2018.
Metwally et al. (2018) reported, using
a histological approach, that DM caused Anwar, M.M. & Meki, A.R.M.A. Oxidative stress in
neuropathy, myelinopathy, axonopathy, streptozotocin-induced diabetic rats: Effects of garlic
microgliosis, and astrogliosis. The administration oil and melatonin. Comp Biochem Physiol - A Mol
of MEL decreased the frequency and severity of Integr Physiol 135:539-547. 2003.
these neurodegenerative changes.
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behavioral and electrophysiological tests. The
DM caused a reduction in the sciatic-tibial nerve Baydas, G.; Reiter, R.J.; Yasar, A.; Tuzcu, M.; Akdemir,
conduction velocity and in the nerve blood I. & Nedzvetskii, V.S. Melatonin reduces glial
flow. This blood flow reduction can lead to reactivity in the hippocampus, cortex, and cerebellum
inadequate nerve nutrition and failure of ATP- of streptozotocin-induced diabetic rats. Free Radic
sensitive pumps. The MEL treatment (alone or Biol Med 35:797-804. 2003.
associated with nicotinamide) improved both
the sciatic-tibial nerve conduction and the blood Cipolla-Neto, J.; Amaral, F.G.; Afeche, S.C.; Tan, D.X.
flow. In addition, the treatment reversed thermal & Reiter, R.J. Melatonin, energy metabolism, and
hyperalgesia and mechanical allodynia altered obesity: A review. J Pineal Res 56:371-381. 2014.
by DM (Negi et al., 2010). Among the possible
pathways involved in the neuroprotective effect Frese, T.; Bach, A.G.; Mühlbauer, E.; Pönicke, K.;
in DN it has been suggested that MEL modulates Brömme, H.J.; Welp, A. & Peschke, E. Pineal melatonin
neuroinflammation by reducing the activation of synthesis is decreased in type 2 diabetic Goto-Kakizaki
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Ustundag, U.V.; Ak, E.; Akakın, D.; Sener, G.; Emekli-

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 51

The hormone melatonin, diabetes mellitus, and alterations of nervous system

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52 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, p. 53-65, 2020.
www.aceci.com.br

Artigo Científico/ Scientific Article

Myracrodruon urundeuva: Chemical and Pharmacological Evaluation from
Roots of the Cultivated Specimens

Nayara Coriolano de Aquino1, Janice Pereira Lopes2, Enaide Soares Santos2,Eduardo Mulato do
Vale2, Luzia Kalyne Almeida Moreira Leal3, Antônio Marcos Esmeraldo Bezerra4, Alan Diego da

Conceição Santos1, Edilberto Rocha Silveira1 & Glauce Socorro de Barros Viana2,3

1Department of Organic and Inorganic Chemistry of the Federal University of Ceará (UFC), Fortaleza, Brazil;
2Faculty of Medicine Estácio of Juazeiro do Norte (Estácio/FMJ), Ceará, Brazil;
3Faculty of Medicine of the Federal University of Ceará (UFC), Fortaleza, Brazil;

4Department of Plant Science of the Federal University of Ceará (UFC), Fortaleza, Brazil

(Aceito para publicação 17/06/2020)

Author for correspondence: Dr. Glauce Viana, e-mail: [email protected]

Aquino, N.C.; Lopes, J.P.; Santos, E.S.; Vale, E.M.; Leal, L.K.A.M.; Bezerra, A.M.E.; Santos, A.D.C.; Silveira, E.R.
& Viana, G.S.B. Myracrodruon urundeuva: chemical and pharmacological evaluation from roots of the cultivated
specimens. ANAIS Academia Cearense de Ciências. v. 4, n. 1, p.53-65, 2020.

ABSTRACT
Myracrodruon urundeuva is a medicinal endangered species, spread in Brazilian Northeast and widely used
for its anti-inflammatory properties. This work aims to evaluate the chemical composition of the lyophilized
decoction (MUCRD), and its methanol soluble fraction (MUCRDMF2) obtained from the roots of a cultivated
specimen, as well as to investigate their anti-inflammatory and neuroprotective properties. The chemical study
led to the identification and quantification of N-methyl-trans-4-hydroxy-L-proline (MHP) and quinic acid (QA)
by NMR spectroscopy. The animals were treated with decoction or fraction and subjected to the formalin (mice)
or carrageenan induced paw edema (rats) tests. The fraction treated rats were submitted to a Parkinson’s disease
model and behavioral tests. Myracrodruon urundeuva samples exhibited anti-inflammatory actions supported by
his topathologic studies performed in paws with carrageen an-induced edema. Both samples showed analgesic
and mainly anti-inflammatory effects. Besides, MUCRDMF2 reversed partially behavioral and neurochemical
alterations observed in the untreated 6-OHDA-lesioned group. Our results support the anti-inflammatory and
neuroprotective properties of MUCRDMF2.

Additional keywords: Anacardiaceae Family; Inflammation; Oxidative stress; Neuroprotection; qNMR;
Aroeira-do-sertão.

RESUMO
Myracrodruon urundeuva: Avaliação Química e Farmacológica de Raízes de Espécimens Cultivadas
Myracrodruon urundeuva é uma espécie medicinal ameaçada de extinção comum na região Nordeste do Brasil
onde é muito utilizada por suas propriedades anti-inflamatórias. Os objetivos do presente trabalho foram avaliar
a composição química do decocto liofilizado (MUCRD) e da fração solúvel em metanol (MUCRDMF2) obtidos da
raiz da espécimen cultivada, como também investigar as propriedades anti-inflamatória e neuroprotetora dessas
frações. O estudo químico levou à identificação e quantificação do N-metil-trans-4-hidroxi-L-prolina (MHP) e do
ácido quinico (QA) por espectroscopia do tipo NMR. Os animais foram tratados com o decocto ou com a fração
e submetidos aos testes de formalina (camundongos) ou edema de pata induzido por carragenina (ratos). Os
ratos tratados com a fração foram submetidos ao modelo de doença de Parkinson e a testes comportamentais.
As amostras de M. urundeuva exibiram ações anti-inflamatórias cujos resultados foram corroborados por
estudos histopatológicos realizados nas patas de animais submetidos ao teste de edema de pata induzido por
carragenina. Ambas as amostras apresentaram efeitos analgésico e principalmente anti-inflamatório. Além
disso, MUCRDMF2 reverteu parcialmente as alterações comportamentais e neuroquímicas observadas no grupo
lesionado por 6-OHDA e não tratado. Podemos concluir que os resultados do presente trabalho confirmam as
propriedades anti-inflamatória e neuroprotetora de MUCRDMF2.

Palavras-chave adicionais: Família Anacardiaceae; Inflamação; Stress oxidativo; Neuroproteção; qNMR;
Aroeira-do-sertão.

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 53

Myracrodruon urundeuva: chemical and pharmacological evaluation...

INTRODUCTION and pharmacological evaluation to other parts
of M. urundeuva. Taking in consideration the
Myracrodruon urundeuva Fr. All. (Anacardeaceae) endangered states of the native specimens, it was
is a tree well dispersed throughout the “Caatinga”, decided to analyze phytochemically specimens
a specific flora from the semiarid region of cultivated through seed germination procedures.
Brazilian Northeast. Different plant parts of M. Thus, in the present work, we focused on the
urundeuva have been ethno pharmacologically chemical characterization and quantification of
used, with emphases on the decoction from the the main bioactive constituents present on the
inner trunk bark, which has been used to treat lyophilized decoction (MUCRD) and its methanol
cutaneous affections, urinary and respiratory soluble fraction (MUCRDMF2) from roots of the
diseases, aseptic postpartum bath, and as a cultivated specimens of M. urundeuva. In addition,
remedy to other gynecological problems (Viana the anti-inflammatory and neuroprotective
et al., 2003). Pieces from the trunk bark of M. properties of those samples were investigated.
urundeuva can be easily purchased from herbal
stores or individual herbal dealers, throughout MATERIALS AND METHODS
the Northeast of Brazil. In addition to the ethno
pharmacological considerations, M. urundeuva Drugs and Reagents - Ketamine (5% Vetanercol)
is considered an endangered species by the and xylazine (2% Kensol) were purchased
Brazilian Institute for Environmental Protection from König, Argentina. The reagents for HPLC
(IBAMA), as a result of the importance of its determinations (standard monoamines) were
wood for building business. from Sigma-Aldrich, USA. Deuterium oxide
(D2O; 99.9%) and 3-(trimethylsilyl)-propionic-
The chemical studies of M. urundeuva have 2,2,3,3-d4 acid sodium salt (TSP-d4; 98% purity)
been mainly focused on the compounds present were obtained from Sigma-Aldrich. All other
in the trunk bark, revealing the presence of reagents were of analytical grade.
chalcones, tannins, flavonoids, gallic acid, quinic
acid, and urundeuvines (dimeric chalcones) Chemical processing of the cultivated plant
(Viana et al., 1997; Morais et al., 1999; Bandeira material - The seeds acquired from wild
et al., 2003). The pharmacological evaluations of specimens of M. urundeuva were cultivated in the
this plant have found that the dimeric chalcones horticulture sector of the Universidade Federal
and tannins are responsible for its activity do Ceará (Fortaleza-Brazil), in February 2012. The
(Viana et al., 2003). Nobre-Júnior et al. (2009) roots of the cultivated specimens were harvested
and Calou et al. (2014) have reported that crude from three year old plants. Aliquots (6x) of 150 g
extracts of different parts of M. urundeuva, as of the roots of cultivated M. urundeuva, triturated
well as the isolated dimeric chalcones, present after drying at room temperature, were submitted
a neuroprotective activity, as evaluated by in to decoction for 15 min in 1L of water, yielding
vitro (mesencephalic cells culture) and in vivo the decoction liquid that was lyophilized to
(unilateral injection of 6-OHDA into the rat yield 138.5 g of a residue designated MUCRD.
striatum) models of Parkinson’s disease. In A total of 25.0 g of MUCRD (2x) were stirred
addition, the antinociceptive, anti-inflammatory with methanol (3 x 200 mL, and 1 x 100 mL) to
and antiulcer properties of the hydroalcohol give the methanol soluble fraction (MUCRDM)
trunk bark extract from wild M. urundeuva have (28.5 g) and a residue (20.2 g). Five aliquots of
been reported (Viana et al., 1997; Viana et al., 2003; 4.0 g each of MUCRDM were fractionated over
Souza et al., 2007). Sephadex LH-20, using methanol as eluent. All
obtained fractions were analyzed by TLC and
Although the stem bark is the plant part pooled together to yield 11 fractions: F1 (287.8
mostly used in the traditional medicine, the mg),F2(14.8 g), F3 (1.71 g), F4 (518.1 mg), F5 (698.5
literature also reports the use the leafand root mg), F6 (484.5 mg), F7 (371.6 mg), F8 (176.7 mg),
(De Albuquerque et al., 2007). However, either F9 (59.1 mg), F10 (130.1 mg) and F11 (23.0 mg).
by the medicinal use or building business, the The major fraction was designated MUCRDMF2.
roots and leaves of M. urundeuva are usually
discarded during the process. These parts also Animals - Male Wistar Rats (200–250 g) or
might contain attractive bioactive, which opens male Swiss mice (25-28 g) were provided by the
the possibility of their use as additionalsources Animal House of the Faculty of Medicine Estácio
of plant material for medicinal use. Based on
this fact, it is necessary to extend the chemical

54 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

Aquino, N.C. et al

of Juazeiro do Norte (Ceará, Brazil). The animals from the analyte and TSP-d4, respectively; MA
were maintained inplastic cages, with food and and MTSP correspond to the molecular weight of
water ad libitum, on a 12 h light/12 h dark cycle, the analyte and TSP-d4, respectively; CTSP is the
at a 23°C temperature. All experiments were TSP-d4 concentration in the stock solution; and
carried out according to the Guide for the Care finally, WS is the concentration of the sample by
and Use of Laboratory Animals, USA, 2011. The weight (g g-1).
project was approvedby the Ethics Committee
on Animal Experimentation of the Faculty of Formalin test in mice - The formalin test
Medicine Estácio of Juazeiro do Norte, under the is sensitive to peripheral and central active
number 43/13. analgesic agents, being proposed as a pain model
for tonic and localized inflammatory pain. It
NMR spectroscopy - The experiments 1D and presents two response phases: the first one (0-5
2D were acquired either on a Bruker DRX-500 min) indicates neurogenic nociception, and the
(operating at 11.7 T; 1H and 13C at 499.6 and 124.9 second one (15-30 min) indicates inflammatory
MHz, respectively) or DPX 300 spectrometer nociception. The mice were divided into groups
(operating at 7.0 T; 1H and 13C at 300.0 and 75.4 of 6-18 animals each, as control (injected with
MHz, respectively). distilled water, 0.1 mL/100g, p.o.); morphine (5
mg/kg, i.p.); MUCRD (2, 5, 10 and 25 mg/kg,
qNMR analysis - For the quantitative p.o.) or MUCDMRF2 (10 and 25 mg/kg, p.o.).
determinations, 3 mg of samples (decoction and Sixtyminutes later, each animal received a 20 µL
methanol fraction) were dissolved in 1 mL of subcutaneous injection (s.c.) of formalin (1%), in
TSP-d4 solution prepared in deuterium oxide the right hind paw. The time (in seconds) spent
(4.3 mM). A total of 0.6 mL of this solution was by each mouse to lick the injected paw was
transferred into NMR tube for further analysis. recorded.
The qNMR spectra were recorded using an
Avance DRX-500 spectrometer operating at a Paw edema induced by carrageenan - This
1H frequency of 499.6 MHz, equipped with 5 acute model of inflammation is largely used
mm BBI probe. The spectra were acquired at 90° to evaluate new anti-inflammatory drugs,
pulse tip angles with recovery delays of 20 s and as well as the mechanisms involved in the
acquisition time of 6.0 s in a non-spinning mode inflammatory process. The carrageenan-induced
at a probe temperature of 298K. Thirty-two scans acute inflammation is a classical model of edema
of 64K data points for FID were acquired with a formation and hyperalgesia, widely used for the
spectral width of 10 ppm. The total experimental study of non-steroidal anti-inflammatory drugs
time was about 13 min. The shimming, tuning, and selective COX-1 and COX-2 inhibitors. The
matching and pulse width were carefully rats were distributed into the following groups
adjusted for each sample. The FIDs were Fourier (6-16 animals per group): control (administered
transformed with line broadening (LB) = 0.3 Hz. with distilled water) and treated with MUCRD
The resulting spectra were manually phased (5, 10 and 25 mg/kg, p.o.) or with MUCRDMF2
and baseline corrected, and referenced to the (2, 10 and 25 mg/kg, p.o.). Indomethacin (INDO,
TSP resonance (methyl groups) at 0.0 ppm. All 20 mg/kg, i.p.) was used as a reference. Sixty
data were processed using Bruker’s Topspin 3.1 minutes after treatments, each animal received a
software (Bruker BioSpin, Bremen, Germany). For subcutaneous application, in the right hind paw,
quantitative analysis, the peak area, measured by of carrageenan (40 µL, 1%). The left paw received
the multi-integration tool-kit of AMIX-viewer the same volume of distilled water. The edema
(Bruker BioSpin, Rheinstetten, Germany), was was measured as the volumes difference of the
used. The concentration (mg g-1 of dry weight) paws and was recorded at one, two, three and
of the compounds in the evaluated samples was four hours after the carrageenan administration.
determined using the following general equation: The edema, assessed by a plethysmometer (Ugo
Basile, Italy),was expressed in milliliters.

where IA and ITSP are the signal integral value of Histological analyses of HE stained sections
the analytic and TSP-d4, respectively; HA and HTSP from paws with carrageen an-induced edema in
represent the number of protons of the signals NMP-treated mice - Sections (10 µm) from mice
paws submitted to carrageenan-induced edema

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 55

Myracrodruon urundeuva: chemical and pharmacological evaluation...

were used for HE staining. The edematous paw quadrants was used. Each animal was evaluated
was cut, sagittally dissected and fixed in buffered for 5 min, 15 days after the stereotaxic surgery.
formalin for 24 h, followed by dehydration in a
70% ethanol solution for paraffin embedding Dopamine and DOPAC determinations by
and sectioning. The slices were analyzed by optic HPLC - Parkinson’s disease is characterized by the
microscopy for images capture and cell counting. progressive loss of dopaminergic neurons, leading
to decrease in striataldopamine contents (Dauer
Experimental Model of Parkinson’s & Przedboriski, 2003). For the measurement of
Disease (PD) - The intracerebral infusion of striatalmonoamine levels, 10% homogenates
6-OHDAinvolves a massive destruction of nigros were prepared in0.1M HClO4, sonicated for 30
triatal dopaminergicneurons and is largely s, and centrifuged at 4 °C for 15 min, at 15,000
used for investigating motor and biochemical rpm. Then, the supernatant was filtered (0.2
alterations in Parkinson’s disease. In the present µm, Millipore) and a 20 µL sample was injected
study, the animals were anesthetized with into a high-performance liquid chromatography
ketamine (80mg/kg, i.p.) and xylazine (20 mg/ (HPLC) column (C18, 5 µm, 250 × 4.6 mm). The
kg, i.p.). They were then submitted to trichotomy mobile phase was 0.163M citric acid, pH 3.0,
of the superior portion of the head and fixed in containing 0.02 mM EDTA, with 0.69 mM sodium
a stereotaxic frame. Next, a hole was made in octane sulfonic acid, as ion pairing reagent, 4%
the skullwith a dentist drill, and 6-OHDA was v/v acetonitrile and 1.7% v/v tetrahydrofuran.
injected (with a Hamilton syringe) into the right DA and DOPAC were electrochemically detected,
striatum (two injections of 1 µL, corresponding using an amperometric detector (Shimadzu,
to a total of 12 µg 6-OHDA). The following Japan), by oxidation on a glassy carbon electrode,
coordinates were used: AP: 0.9/1.4; ML: 3.8; DV: at 0.85V relative to the Ag-AgCl reference
3.3 mm from the bregma. Two groups of animals electrode. The concentrations of DA and DOPAC
had their right striatum lesioned with 6-OHDA; were determined by comparison with standards
one of them was treated orally with distilled water injected into the HPLC column, at the day of
for two weeks (6-OHDA-lesioned group) and the experiment, and the results were expressed as
other one was treated orally with a 25 mg/kg ng/g tissue.
MUCRDMF2 fraction (also dissolved in distilled
water). The third group, the sham-operated one RESULTS
(SO) went through all the surgical procedure. At
the next day, the animals were subjected to the Identification of MHP and QA in Myracrodruon
behavioral tests and euthanized afterwards for urundeuva samples - The lyophilized decoction
striatal dissection and determinations of DA and from roots of three year old cultivated specimens
DOPAC contents by HPLC. of M. urundeuva (MUCRD) was extracted with
MeOH. The methanol soluble (MUCRDM) were
Apomorphine-Induced Rotational Behavior- fractionated overSephadexLH-20yieldingamajor
Currently, the reduction of apomorphine-induced fraction (MUCRDMF2) consisting of a brownish
rotational behavior in 6-OHDA-lesioned rats is the amorphous powder, after rotaevaporation. The
most utilized paradigmfor assessing functional 13C NMR spectrum of MUCRDMF2 (Figure 1)
efficacy in this model of PD. In the present work, showed ten prominent peaks approximately in the
the animals were submitted to the apomorphine- range of 40-80 ppm, in addition to the carbonyls at
induced rotational behavior, fifteen days after the 175.6 and 183.7 ppm. Other peaks correspondent
stereotaxic surgery. One hour after the last drug to the anomeric carbon of sugar like substances
administration, apomorphine (3 mg/kg, s.c.) was (94.8 and 105.3 ppm) were also observed. The
injected to the animals, and the number of contra 1H NMR spectrum (Figure 2) also showed
lateral rotations was scored for 60 min. almost all absorbances on a relatively narrow
range (2.0-5.0 ppm) characterizing MUCRDMF2
Open field test - This test is used for measuring as a mixture of highly oxygenated saturated
locomotors activity in rodents and can also compounds. Coincidently, the 1H NMR spectrum
serve to determine motor deficits and anxiety. showed a characteristic pattern profile indicating
The test is sensitive to motor alteration, as well the presence of MHP, a non-proteic amino
as hippocampus and basal ganglia damage. An acid already isolated, in our laboratory, from
arena (50 x 50 x 20 cm) divided into four equal another plant source (Syderoxylon obtusifolium)

56 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

Aquino, N.C. et al

Figure 1- 13C NMR inverse GATED spectrum (75 MHz, Figure 3- COSY spectrum (300 x 300 MHz, D2O + DSS)
D2O + DSS) of MUCRDMF2. of MUCRDMF2.

Figure 2- 1H NMR spectrum (300 MHz, D2O + DSS) of Figure 4- HSQC spectrum (300 x 75 MHz, D2O + DSS)
MUCRDMF2. of MUCRDMF2.

(De Aquino et al., 2017). The COSY spectrum

confirmed that, through the homonuclear scalar

coupling of all protons of MHP (marked with

“P” on the 1D external projection of Figure 3).

The HSQC spectrum (Figure 4) of MUCRDMF2

allowed the correlation of all hydrogens to all

carbons permitting to characterize the mixture

as composed mainly by MHP. Editing the peaks

correspondent to MHP, the other major signals

were easier assigned to QA (marked with “Q” on

the 1D external projection of Figure 3), another

highly oxygenated substance common in plants.

The HMBC spectrum (Figure 5) allowed the

characterization of both MHP and QA through

the J3 correlations of the C-3 methylene (2.24
C,H
ppm) of MHP with the carboxyl at 175.6 ppm

and of the equivalent C-2 (1.94 & 2.10 ppm) and

C-6 methylenes (2.08 & 2.14 ppm) of QA with the Figure 5- HMBC spectrum (300 x 75 MHz, D2O + DSS)
of MUCRDMF2.
carboxyl at 183.7 ppm. Comparison of the 1H and

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 57

Myracrodruon urundeuva: chemical and pharmacological evaluation...

13C NMR data of MUCRDMF2 with those already determination of MHP and QA contents (Bharti
published in the literature for both MHP and QA & Roy, 2012; Sterling et al., 2013). Such signal did
(Table 1), indeed confirmed the proposition. not overlap any resonance of any constituent in
the samples.
Quantification of MHP and QA in Myracrodruon
urundeuva samples - The major components MPH and QA content values of evaluated
(MHP and QA) were quantified in decoction in compounds are depicted in Table 2. In the
the methanol fraction of M. urundeuva by qNMR decoction the mean contents of both compounds
method. Integral areas for the resonance at 3.04 (15.3 ± 12.5 mg.g-1 and 16.2 ± 11.2 mg.g-1 for MHP
ppm, related to the methyl group attached to the and QA, respectively) were fairly similar. On the
nitrogen of the proline, and at 1.87 ppm related to other hand, MHP content (317.5 ± 3.5 mg.g1) is
one of the hydrogens of the methylene group at much higher than the QA content (160.5 ± 3.5
C6 of quinic acid were used for the quantification. mg.g-1) in the methanol fraction.
The 1H NMR spectra for each sample under
investigation, as well as the signal used for the In order to validate the qNMR method, the
quantification, is shown in Figure 6. As can be precision, reproducibility, and robustness were
observed, the solubilization of all samples in D2O investigated. The precision of the qNMR method
was enough to provide the resolution required for could be evaluated by the RSD% values from
qNMR analysis, with a good baseline separation. three replicate measurements of each day that
should be considered as the measurement of the
The quantification was based on the internal experimental and processing error. The RSD%
standard method, which is widely accepted as values of the samples fluctuated between 1.5% and
the primary approach to qNMR (Pauli et al., 2005; 13.6%. The reproducibility of the methodology
Shao et al., 2007; Holzgrabe, 2010). The integral was evaluated through the preparation and
of the signal at 0.0 ppm, related to 9 H of the analysis of the samples in three different days.
three methyl groups of TSP, was used in the The ANOVA test (with Tukey’s test) for these
data showed no significant differences among

Table 1- Comparison of the 1H and 13C NMR data of MUCRDMF2 with those published in the literaturea,b

δH δC
(MUCRDMF2)*2
Literature (MUCRDMF2)*2 Literature
72.8
N-methyl-trans-4-hydroxy-L-proline a,*1 4.15 69.7
40.9
2 4.05 (dd, 7.5; 10.5 Hz) 2.24 and 2.48 38.7
72.2
3 2.20 (ddd, J= 4.8; 10.5; 13.5 Hz, Hb); 2.43 (ddt, J = 1.8; 4.63 69.1 65.4
7.5; 13.5 Hz, Ha) 3.18 and 3.95 62.4 175.6
170.2 45.9
4 4.48 (quin, J = 4.8; 4.8; 2.1; 2.8 Hz) - 43.4
3.04 79.7
5 3.10 (dt, 2.1; 12.6 Hz, Ha); 3.82 (dd, 4.8; 12.6 Hz, Hb) 78.5 43.3
6- - 43.1 69.7
1.99 and 2.06 69.2 77.9
7 2.96 (s) 77.7 73.1
4.02 72.8 40.0
Quinic acidb,*3 3.55 39.6 183.7
4.21 180.6
1- 1.87 and 2.05

2 1.94 (m) and 2.10 (m) -

3 4.05 (ddd, 4.4; 9.4; 10.8 Hz)

4 3.57 (dd, 3.2; 9.2 Hz)

5 4.18 (ddd, 3.2 Hz)

6 2.08 (m) and 2.14 (m)

7-

a WINKLER, T. Comments on Piperidone derivative from Dalbergiasympathetica. Magnetic Resonance in Chemistry, v. 44,

2006

b AILIESEI, G. L.; CIOBANU, M.; BALAN, M.; STAVARACHE, C.; BARBES, L.; NICOLESCU, A.; DELEANU, C. NMR

detected metabolites in complex natural fluids. Quinic acid in apple juice.Ovidius University Annals of Chemistry, v. 26,

n. 2, 2015;

*1 In D2O with no internal standard;
*2 In D2O with DSS as internal standard;
*3 In D2O with TPS as internal standard.

58 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

Aquino, N.C. et al

Figure 6- Overlaid 1H NMR spectra of Myracrodruon urundeuva samples (MUCRD and MUCRDMF2). The
chemical structure of MHP and QA, along with the respective signal used for qNMR analysis, are depicted.

Table 2- The concentrations (mg g-1 of dry weight) of MHP and QA in Myracrodruon urundeuva samples

Compound NMR equipment Days Content of compound (mg.g-1) ± RSD (%)

MHPa 500 MHz 1 Decoction Methanol fraction
QAa 300 MHz 2 15.5 ± 4.3 326.2 ± 3.6
3 17.5 ± 6.6 314.2 ± 3.1
500 Mean 13.3 ± 4.0 312.0 ± 3.1
300 MHz n = 3c 15.3 ± 12.5b 317.5 ± 3.5
1 18.9 ± 15.3b 313.1 ± 4.3
2 17.1 ± 6.6 166.0 ± 5.8
3 17.4 ± 5.9 164.7 ± 1.6
Mean 14.0 ± 13.6 163.5 ± 2.0
n = 3c 16.2 ± 11.2 164.7 ± 3.6
18.5 ± 8.6 160.5 ± 3.5

a N-Methyl-trans-4-hydroxy-L-proline (MHP) and quinic acid (QA);
b Significant difference between NMR equipments;
c The content obtained for the robustness evaluation was provided by n = 3;
*Using the approach proposed by Thomsen et al. (2003) and Holzgrabe et al. (2008), the LOD and LOQ were calculated as 0.83

± 0.21 mg.g-1 and 1.70 ± 0.43 mg.g-1, respectively (mean±SD).

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 59

Myracrodruon urundeuva: chemical and pharmacological evaluation...

the determined contents for both compounds controls. On the other hand, morphine (MOR, 5
(p > 0.05).In order to evaluate the method mg/kg) decreased by 63% the licking time/s. In
robustness, the MHP and QA contents were also the 2nd phase, MUCRD reduced from 47 to 63%
determined using a spectrometer of different the licking time/s and morphine caused an 84%
B0 field strength (300 MHz). Comparison of the decrease, for controls (Figure 7C; Figure 7D).
contents was performed through the Tukey’s test
that revealed a significant difference only for the Effects of MUCRDMF2 and MUCRD on the
values obtained for the MHP determination in the carrageenan-induced paw edema in rats -
lyophilized decoction. These data demonstrated MUCRDMF2, at the dose of 25 mg/kg, decreased
and the established qNMR method was precise, by 38% the rat paw edema, at the 3rd hour after
reliable, and sensitive enough for the content the intraplantar carrageenan administration,
determination of MHP and QA in the decoction as related to the control group (Figure 8A). In
and methanol fraction of M. urundeuva. addition, decreases of 32, 44 and 47% of this
parameter were demonstrated in the presence
Effects of MUCRDMF2 and MUCRD on the of MUCRD, at the doses of 10, 25 and 25 mg/
formalin test in mice - The MUCRDMF2 fraction, kg, respectively. No effect was seen, at the dose
at the dose of 25 mg/kg, decreased by 54% the of 5 mg/kg. Indomethacin (INDO 20 mg/kg)
licking time in the 1st phase (neurogenic) of the decreased by 77% the edema volume, at the same
formalin test, as related to the control group. period of time (Figure 8B).
However, a 79% decrease was observed in the 2nd
phase (inflammatory). No effect was seen, at the MUCRD decreases the number of PMN cells in
dose of 10 mg/kg, in any of the test phases (Figure paws from carrageenan-induced edema - Figure
7A; Figure 7B). Furthermore, at doses ranging 9A shows representative photomicrographs of
from 1 to 50 mg/kg, MUCRD decreased by 37 to edemateous paws in control and carrageenan
56% the licking time in the 1st phase, relatively to (Cg) groups treated with MUCRD. This

AB

CD

Figure 7- Effects of the methanol fraction (MUCRDMF2) and the decoction (MUCDR) from M. urundeuva
roots, in the 1st (A, C) and 2nd (B, D) phases of the formalin test in mice. Both act mainly on the 2nd phase
(inflammatory). A: a. vs. Control, p<0.001;b. vs. MUCRDMF2(10), p<0.001; c. vs. Control, p<0.001; d. vs.
MUCRDMF2 (10), p<0.001. B: a. vs. Control, p<0.01; b. vs. Control, p<0.001; c. vs. MUCRDMF2(10), p<0.05; d. vs.
Control, p<0.001; e. vs. MUCRDMF2(10), p<0.001. C: a. vs. Control, p<0.01; b. vs. Control, p<0.001;c. vs. Control,
p<0.001; d. vs. Control, p<0.001; e. vs. Control,p<0.001; f. vs. Control, p<0.001. D. a. vs. Control, p<0.001; b. vs.
Control, p<0.001;c. vs. Control, p<0.001;d. vs. Control, p<0.001;e. vs. Control, p<0.001; f. vs. Control, p<0.001
(One-way Anova and Tukey as the post hoc test).

60 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

Aquino, N.C. et al

lyophilized decoction at the doses of 10, 25 and A
50 mg/kg, respectively, decreased by 40, 53 and
68% the number of PMN cells in edematous paws
as related to the control group. At the higher dose
of MUCRD the effect was similar to that observed
with indomethacin (69% decrease) used as are
ference (Figure 9B).

Apomorphine-induced contralateral rotations B
of the MUCRDMF2 in the model of Parkinson’s
disease in rats - While the SO group presented
1.2 contra lateral rotation per hour, around 266
were shown by the 6-OHDA-lesioned group.
This rotational behavior was significantly
decreased to 33 contra lateral rotations per hour,
in the6-OHDA-lesioned group treated with
MUCRDMF2, at the dose of 25 mg/kg (Figure
10).

Open field test - The untreated 6-OHDA-lesioned Figure 9- Effect of MUCRD on the number of PMN
group exhibited a 56% decrease in the number cells in the edemateous paws. A: Representative
of crossings/5 min, as related to the SO group. photomicrographs (x100, scale= 100 μm) from control
This decreased locomotor behavior was partially (untreated carrageenan, Cg) and carrageenan treated
with MUCRD at the doses of 5, 10, 25 and 50 mg/
A kg. Indomethacin (Indo, 20 mg/kg) was used as a
reference. B: Cell counting from 3 to 5 fields. a. vs.
Control, q=5.388, p<0.05; b. vs. Control, q=7.535,
p<0.001; c. vs. Control, q=9.695, p<0.001; d. vs. Control,
q=9.722, p<0.001 (One-way ANOVA and Tukey as the
post hoc test).

B

Figure 8- Effect of MUCRDMF2 (A) and MUCRD Figure 10- MUCRDMF2 (25) treatment of 6-OHDA-
(B) on the carrageenan-induced edema in rats. A: a. lesioned rats at the dose of 25 mg/kg, significantly
vs. Control, p<0.001; b. vs. Control, p<0.001; c. vs. decreased apomorphine-induced rotations in the
MUCRDMF2 (25), p<0.001. B. a. vs. Control, p<0.01; Parkinson’s disease model. a. vs. SO, p<0.001; b. vs.
b. vs. Control, p<0.001; c. vs. Control, p<0.001; d. vs. MUCRDMF2 (25), p<0.001 (One-way Anova and
Control, p<0.001; e. vs. Control, p<0.001 (One-way Tukey as the post hoc test).
Anova and Tukey as the post hoc test).

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 61

Myracrodruon urundeuva: chemical and pharmacological evaluation...

reversed after the MUCRDMF2 treatment, at the
dose of 25 mg/kg (Figure 11).

Effects of the MUCRDMF2 on the striatal Figure 11- MUCRDMF2 (25) treatment of 6-OHDA-
DA and DOPAC contents, in the model of lesioned rats at the dose of 25 mg/kg, significantly
Parkinson’s disease in rats - Reductions of 85 reversed the decreased number of crossings as
and 87% in DA contents were demonstrated in evaluated by the open field test. a. vs. SO, p<0.001; b.
the right-side striatum of the untreated 6-OHDA- vs. MUCRDMF2, p<0.05 (One-way Anova and Tukey
lesioned group, relatively to its left-side or the as the post hoc test).
SO group left-side striatum, respectively. On the
other hand, 61 and 59% decreases were observed A
in the right-side striatum of the6-OHDA-lesioned
group, after treatment with MUCRDMF2 (25
mg/kg), as related to its left-side or the SO group
left-side striatum, respectively, indicating a
lower degree of the lesion and a neuroprotective
effect of this fraction. Similar effects, although
of a smaller intensity, were detected in DOPAC
contents, in the right-side striatum of the untreated
6-OHDA-lesionedgroup,which showed 75 and
75% decreases, as related to its left-side or the SO
group left-side striatum, respectively. Decreases
of 52 and 36% were observed in the right-
sidestriatum of the 6-OHDA-lesioned group,
after the MUCRDMF2 treatment, relatively to
either its left-side or to the SO group left-side
striatum (Figure 12A and Figure 12B).

DISCUSSION

The chemical studies showed the presence of MHP B
and QA as the main components present in the
investigated M. urundeuva samples. Although the Figure 12- MUCRDMF (25) partially reversed the
literature presents several works with quinic acid decreased striatal DA (A) and DOPAC (B) contents
(Akesson et al., 2005; Sheng et al., 2005; Yonathan observed in the 6-OHDA-lesioned rats. A: a. vs. SO R,
et al., 2006; Dos Reis et al., 2014) those related to p<0.001; b. vs. 6-OHDA L, p<0.001; c. vs. 6-OHDA+
the L-proline derivative are very few.22Earlier, MUCRDMF2 (25) R, p<0.001. B: a. vs. SO R, p<0.001; b.
quinic acid was isolated from ripe peaches in vs. 6-OHDA L, p<0.01; c. vs. 6-OHDA+MUCRDMF2
which it is sometimes the major acid (Moreira et (25) R,p<0.05 (One-way Anova and Tukey as the post
al., 2000). Several decades ago (Sarhan & Seiler, hoc test and two-tailed t test).
1989) the anticonvulsant activities of proline and
proline derivatives were demonstrated in animal
models of epilepsy. Lately, proline derivatives
were shown to reduce the excessive deposition of
collagen in fibrotic processes and tumor growth
(Metzer et al., 2004). As far as we know, this is the
first time that MHP was detected in M. urundeuva.

According to the NMR data, the chemical
difference between MUCRD and MUCRDMF2,
basically, consists of the MHP and QA contents.
In MUCRD, the MHP and QA contents are
virtually the same, while in MUCRDMF2, the
MHP content is almost twice as high as the QA
content.

62 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

Aquino, N.C. et al

Regarding the pharmacological evaluation, modulating mitochondrial functions, influencing
our results showed that MUCRDMF2, at the cell proliferation and death, and triggering
dose of 25 mg/kg, decreased by 54 and 79% specific gene expression, which can be essential
the licking time, at the 1st (neurogenic) and 2nd for plant recovery from stress (Szabados &
(inflammatory) phases, respectively. MUCRD (1- Savoure, 2010).
50 mg/kg, p.o.) also decreased the licking time(s)
in both phases of the formalin test. In addition, We also showed that M. urundeuva,
a maximal effect (or close to that) was already besides anti-inflammatory effects, also possesses
observed, at the dose of 10 mg/kg. Unexpectedly, neuroprotective actions, as demonstrated in the
at the same dose level (25 mg/kg), a higher effect model of PD. MUCDRMF2, thus, at the dose
was observed for MUCRDMF2, as compared of 25 mg/kg, partly reversed the decreased
to MUCRD, only at the 2nd phase (79 and 62%, DA and DOPAC contents seen in the striata of
respectively). Interestingly, similar effects were 6-OHDA-lesioned rats. This neuroprotection
demonstrated with MUCRDMF2 and MUCDR, was supported by the reversion of apomorphine-
at the same doses (25 mg/kg), in the carrageenan- induced contralateral rotations, a parameter
induced paw edema, with reductions of the usually determined in PD models. The striatal
edema volume by 38 and 44%, respectively. injection of the 6-OHDA neurotoxin is a valuable
tool in modelling PD in rats. It leads to a massive
Proline is essential for primary metabolism. destruction of nigrostriatal dopaminergic
It is a proteinogenic amino acid whose structure neurons. The DA depletion also leads to enhanced
shows a conformational rigidity (Sandoval et al., controversies rotations, after an apomorphine
2002). This unique structure of L-proline, thus, challenge. Furthermore, rats with unilateral
restricts the conformations that it can adopt within DA depletion display a locomotor pattern
a peptide or protein, giving it an important role in with shuffling gait and short stride lenghts,
the secondary and tertiary structures of L-proline- resembling human Parkinsonism. A beneficial
containing proteins. Evidence indicates that the effect of MUCDRMF2 was also observed on the
oral administration of proline effectively protects Parkinson in rat locomotors activity, as evaluated
the liver from D-galactosamine-induced liver by the open field test.
injury in rats (Obayashi et al., 2015). According
to these authors, their results suggest that the The anticonvulsive action of several
tissue-protective mechanism of proline involves aminoacids, including L-proline, against
the early activation of theIL-6/STAT-3 pathway ouabain-induced seizures in rats has been
(signal transducer and activator of transcription already demonstrated (Tsukada et al., 1974).
pathway which is downstream of TNF-alpha) These authors observed that this amino acid
in the liver, with subsequent activation of the suppressed exclusively clonic-tonic and focal
regenerative response and suppression of clonic seizures. Interestingly, we also observed
massive inflammatory activation. that the proline derivative from S. obtusifolium
effectively attenuated, in a dose-dependent
Reactive oxygen species (ROS) are known manner, the pilocarpine-induced convulsions
to mediate cellular injury, playing an important in mice (De Aquino et al., 2017). In addition, the
role in galactosamine-induced hepatitis. drastic decrease in DA striatal contents was also
Recently, Obayashi et al. (2015) suggested reversed by the proline derivative. Furthermore,
that the elimination of ROS in the liver was evidence from experimental models of epilepsy
accelerated by proline, at the very early stage of proposes the involvement of the innate immune
D-galactosamine-induced hepatitis. system activation and inflammation, in epilepsy.
Besides, cytokines and prostaglandins, known
We have recently shown that this proline brain inflammatory mediators, are enhanced in
derivative is also present in other species seizure processes (Vezzani et al., 2011; Walker &
(Sideroxylon obtusifolium) from the Brazilian Sills, 2012; Shimada et al., 2014).
Northeast region. In both M. urundeuva and
S. obtusifolium, it is responsible at least in The other main component present in the
part for their anti-inflammatory activities. It lyophilized decoction from roots of cultivated
has been shown that the proline derivative M. urundeuva is quinic acid. This is an important
accumulates in many plant species, in response phenolic acid that, together with caffeic acid and
to environmental stress. It has a role in cellular gallic acid, is present in several medicinal plant
homeostasis, including redox balance and energy species. Plant extracts rich in quinic acid, likethose
status. Besides, it can act as a signaling molecule, from the species Uncaria tomentosa, are known to

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 63

Myracrodruon urundeuva: chemical and pharmacological evaluation...

present biological effects, such as inhibition of financial support and to Prof. M.O.L. Viana for
lipoxygenase, antibacterial, antihelmintic, anti- the orthographic revision of the manuscript.
inflammatory, antispasmodic, hepatoprotective
and antioxidant properties, among others REFERENCES
(Akesson et al., 2005; Baldé et al., 2015). The anti-
inflammatory activity of U. tomentosa is due to the Akesson, C.; Lindgren, H.; Pelo, R.W.; Leanderson,
presence of quinic acid, resulting in the inhibition T. & Ivars, F. Quinic acid is a biologically active
of TNF-alpha and antioxidant activity (Sandoval component of the Uncaria tomentosa extract C-Med
et al., 2000; Sandoval et al., 2002; Hardin, 2007). 100. Int. Immunopharmacol., v. 5, p. 219-229, 2005.
Lately, this U. tomentosa potent TNF-alpha
inhibition was shown to be mediated by NF-kB Allen-Hall, L.; Arnason, J.T.; Cano, P. & Lafrenie, R.M.
(Allen-Hall et al., 2010). Uncaria tomentosa acts as a potent TNF-alpha inhibitor
through NF-kappa B. J. Ethnopharmacol.v. 127, p. 685-
Interestingly, for several decades, quinic 693, 2010.
acid itself was believed to have no biological
effect. Indeed, quinic acid supports the Baldé, A.M.; Pieters, L.A.; Claeys, M.; Traoré, M.S.;
synthesis of tryptophan and nicotinamide in the Baldé, M.A.; Diallo, M.S.T.; Baldé, E.S.; Diané, S.
gastrointestinal tract and, in turn, this leads to & Vlietinck, A.J. Quinic acid esters from Pavetta
DNA repair enhancement and NF-kB inhibition. owariensis var. owariensis (Rubiaceae). J. Plant Sci., v.
Besides its known anti-inflammatory activity, 3, p. 20-23, 2015.
quinic acid also presents a neuroprotective effect,
demonstrated by in vitro studies. Thus, this Bandeira, M.A.M; Matos, F.J.A. & Braz-Filho, R.
compound attenuated the toxicity on PC12 cells Structural elucidation and total assignment of the 1H
exposed to beta-amyloid, and the glutamate- and 13C spectra of new chalcone dimers. Magnetic
induced neurotoxicity in rat cortical cells (Hur Resonance in Chemistry, v. 41, p. 1009-1014, 2003.
et al., 2001; Chung et al., 2009). In addition,
quinic acid derivatives were shown to protect Bharti, S.K. & Roy, R. Quantitative 1H NMR
microglia from LPS-induced inflammation (Lee spectroscopy. Trends Anal. Chem., v. 35, p. 5-26, 2012.
et al., 2013).
Calou, I.B.; Bandeira, M.A.M.; Aguiar-Galvão, W.;
Chronic inflammation is known to be a Cerqueira, G.S.; Siqueira, R.; Neves, K.R.; Brito, G.A.
major feature of PD and evidence indicate that & Viana, G.S. Neuroprotective properties of a standar
PD patients present increased levels of pro- dizedextract from Myracrodruon urundeuva Fr. All.
inflammatory molecules,like TNF-alpha, iNOS, (Aroeira-do-Sertão), as evaluated by as Parkinson
and IL-1beta. Importantly, we also demonstrated disease model in rats. Parkinson’s Disease. 2014, 2014.
that the anti-inflammatory activity observed
with the proline derivative from S. obtusifolium Chung, I.M.; Kim, M.Y.; Park, W.H. & Moon, H.I.
inhibited not only TNF-alpha but also NF-kB (a Quinic acid derivatives from Saussurea triangulata
transcription factor involved with the release of attenuates glutamate-induced neurotoxicity in
TNF-alpha in the cell). Furthermore, a similar primary rat cortical cells. J. Enzyme Inhib. Med.
mechanism of action could be responsible for Chem., v. 24, p. 188-191, 2009.
the anti-inflammatory action of M. urundeuva, as
observed in the present work. Dauer, W. & Przedboriski, S. Parkinson’s disease:
mechanisms and models. Neuron., v. 39, p. 889-909,
In conclusion, we showed that quinic acid 2003.
(QA) and the proline derivative (MHP), obtained
from a cultivated specimen of M. urundeuva are De Albuquerque, U.P.; De Medeiros, P.M.; De
the main bioactive components in the decoction Almeida, A.L.S.; Monteiro, J.M.; Lins Neto, E.M.F.;
of the cultivated M. urundeuva roots, as well as De Melo, J.G. & Dos Santos, J.P. Medicinal plants of
its methanol fraction. In addition, both materials the caatinga (semi-arid) vegetation of NE Brazil: A
presented a potent anti-inflammatory activity, quantitative approach. J. Ethnopharmacol. v. 114, p.
probably related to their inhibition of pro- 325–354, 2007.
inflammatory cytokines, such as TNF-alpha.
De Aquino, P.E; Magalhães, T.R.; Nicolau, L.A.; Leal,
ACKLOWLEDGMENTS L.K; De Aquino, N.C.; Dos Santos, S. M; Neves, K.R;
The authors are grateful to the Brazilian National Silveira, E.R. & Viana, G.S. The anti-inflammatory
Research Council (CNPq) for the fellowships and effects of N-methyl-(2S,4R)-trans-4-hydroxy-l-
proline from Syderoxylon obtusifolium are related to its
inhibition of TNF-alpha and inflammatory enzymes.
Phytomedicine, v. 24, p. 14-23, 2017.

Dos Reis, G.O.; Vicente, G.; De Carvalho, F.K.; Heller,
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ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 65

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, p.66-69, 2020.
www.aceci.com.br

Artigo Científico/ Scientific Article

Hábitos Alimentares: Comidas Reimosas e suas Relações Culturais

Afonso Marques da Cunha Filho1, Josilane Mendes Cavalcante1,
Francisco Ricardo da Costa Azevedo2 & Patrícia Campos Mesquita3

1 Graduado, Em Tecnologia em Gastronomia , Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Ceará
(IFCE), 2Prof. Especialista em Metodologia do ensino da língua inglesa e espanhola – FAVENI;
3Profa. Msc. Ciência e Tecnologia de alimentos, IFCE, Campus Ubajara

(Aceito para publicação 21/07/2020)

Autor para correspondência: Patrícia Mesquita, e-mail: [email protected]

Cunha Filho, A.M.; Cavalcante, J.M.; Azevedo, F.R.C. & Mesquita, P.C. Hábitos alimentares: comidas reimosas e
suas relações culturais. ANAIS Academia Cearense de Ciências. v. 4, n. 1, p.66-69, 2020.

RESUMO
O Brasil possui uma grande variedade de hábitos alimentares, que podem sofrer mudanças de acordo com cada
região do país.No Nordeste muito se fala em comida reimosa, conhecida popularmente por causar enfermidades
se consumida,por exemplo, saúde debilitada, febre ou cortes no corpo.Este trabalho buscou identificar quais
alimentos são os mais conhecidos por serem reimosos e qual a consequência em consumi-los. A pesquisa foi
feita por meio de um questionário online semiestruturado, o qual foi divulgado por meios digitais. Este trabalho
mostrou que a cultura dos alimentos reimosos ainda está muito presente, sendo que a maioria que respondeu o
questionário foi o público mais jovem, sendo representado por 65%.
Palavras-chave adicionais: Cultura alimentar; Reima; Tabus alimentares.

ABSTRACT
Food taboos, ”Reimosa” food, Foods and Its Cultural Influences
Brazil has a wide variety of eating habits, which may change according to each region of the country.In the
Northeast, much is said about “reimosa“food(allergenic food), popularly known for causing illnesses if you
consume such foods, being in poor health, for example, presenting fever or cuts in the body. This work sought
to know which foods are best known for being delicious and what the consequence is in consuming them. The
survey was carried out through a semi-structured online questionnaire that was disseminated by digital means.
This study showed that the culture of “reimosa” food is still very present, with the majority that answered the
questionnaire being the youngest audience being represented by 65%.
Additional keywords: Alimentary culture; Alimentary system; Inflammatory food.

INTRODUÇÃO para identificar os hábitos alimentares da
população, podendo caracterizar algumas
Atualmente no Brasil ainda existem hábitos restrições alimentares ou também chamados de
alimentares que vieram de heranças tabus alimentares. Os tabus alimentares podem
socioculturais introduzidas pela imigração de ser permanentes, estendendo-se por toda vida,
vários grupos étnicos distintos, provocando, ou temporários (segmentares), sendo restritos a
com isso, hábitos alimentares diferentes em cada certos períodos de vida (Silva, 2007).
região do país, que podem variar entre proibições
e superstições referentes ao consumo de alguns Dentre estes tabus alimentares, o mais
grupos de alimentos, sendo eles isolados ou importante refere-se aos alimentos considerados
misturados a preparações culinárias (Ramalho & remosos, adjetivo atribuído a alimentos que têm
Saunders, 2000). A alimentação está relacionada reima, isto é, que prejudicam o sangue e causa
com a cultura e com o modo de vida de cada prurido (Silva, 2007; Brito Júnior& Estácio, 2013).
povo, que pode variar de acordo com a região,
pois cada região possui aspectos importantes Currier (1996) ressalta que em várias regiões
do Brasil, observa-se um sistema de classificação
dos alimentos, como “reimosos” e “mansos”.

66 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

Cunha Filho, A.M. et al

Muitas proibições e restrições alimentares estão a 38 anos.Ao analisar essa informação temos que
baseadas nessa classificação. Trata-se de uma levar em conta que como a pesquisa foi realizada
característica que torna o alimento “ofensivo” por meio de formulário eletrônico, o público
para certos estados do organismo. Assim, por mais jovem, que possui mais interatividade
exemplo, quando existir reumatismo, feridas com tais inovações tecnológicas, foi mais
na pele, “resguardo”, o alimento considerado atuante, sendo o publico a cima de 60 anos, o
“reimoso” não pode ser comido, pois “agita o menor a responder a pesquisa.O conhecimento
sangue” e dificulta o processo de recuperação do sobre alimentos que causam reima vem do
indivíduo adoecido (Woortamann, 2004). público mais idoso e logo percebemos que esse
conhecimento empírico está sendo repassado
O conhecimento e a propagação do através de gerações e ainda é bastante presente,
termo reimoso, associado a determinados em determinadas regiões,demonstrando assim
alimentos é mais comum em algumas regiões o conhecimento popular e a cultural entre as
do país, constituindoNordeste a principal região pessoas mais jovens, relacionados aos alimentos
responsável por tal associação, sendo que na considerados reimosos. Os tabus alimentares de
maioria das vezes os alimentos considerados uma sociedade são originados em um processo
reimosos são associados como sendo os principais histórico e social afetivo, onde essas restrições
responsáveis em causar inflamações em seus alimentares são passadas e aceitas de geração em
consumidores se os mesmo apresentam alguma geração (Fragoso & Paiva, 2013).
enfermidade como cortes, pós-operatório dentre
outros (Alcoforado, 2010). De acordo com o resultado da pesquisa,
pode-se observar quais alimentos foram mais
MATERIAL E MÉTODO citados, por serem considerados reimosos,
sendo queo mais citado foi a carne suína, cujo
O presente estudo foi realizado através alimento é considerado reimoso pela população
de um questionário online, utilizando pesquisada por motivos culturais e religiosos,
formulários Google.Foi realizada uma pesquisa pois certas restrições ao consumo da carne suína
semiestruturada, através da qual 100 pessoas estão ligadas ao modo de alimentação em que
foram entrevistadas no período de 15 dias, após sua população foi inserida. Proibições e aversões
o que as respostas foram tabuladas em planilha pessoais variam de acordo com o contexto
eletrônica do Excel. A pesquisa teve em sua cultural, mas os alimentos de origem animal
base perguntas abordandoa relação sobre o que são os mais proibidos porque são considerados
seria um alimento reimoso, quais seriam esses impuros (Killingeret al., 2019).
alimentos, porque os consideravam reimosos e
como seu consumo interfere na alimentação. Segundo os dados da Tabela 1, a carne
suína foi o alimento que mais é considerado
RESULTADO E DISCUSSÃO como reimoso. De acordo com Mussyet al.
(2014),através de testes em laboratório com ratos,
Os hábitos alimentares do Ceará estão ligados à os quaisforam submetidos a uma cirurgia para
miscigenação do povo cearense, tanto de forma provocar uma ferida e depois foram distribuídos
cultural como nutricional. Deste modo, a dieta em dois grupos com 15 animais cada, sendo o
de cada população apresenta diversidades grupo controle (CG) e grupo carne suína (GS), os
alimentares, assim como tabus que fazem parte da quais foram subdivididos em 3 grupos de cinco
cultura da população, do interior do Ceará. Dentre animais para analise do processo cicatricial. O
esses tabus está a relação entre a comida reimosa
e sua intervenção cultural com a população Figura 1- Idades das pessoas pesquisadas.
pesquisada, pois muitos casos de consumo de Fonte: Autor
alguns alimentos podem ser observados com sua
relação direta ao estado fisiológico relatado pelos
pesquisados. Assim, por exemplo, popularmente
entende-se que o alimento reimoso faz mal para
o sangue(Woortmann, 2004).

Como pode ser analisado nos dados da
Figura 1,o maior número de respostas veio de
um público jovem, com idades que variam de 20

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 67

Hábitos alimentares: comidas reimosas e suas relações culturais

grupo GC recebeu alimentação convencional e o alimentação está relacionada aos hábitos
grupo GS foi submetido a uma alimentação com alimentares da população. Tendo em vista esse
adição de carne suína em sua ração. O trabalho contexto, os alimentos reimosos são evitados em
apresentou resultados positivos em relação ao casos de enfermidades no corpo, sendo as ocasiões
grupo que recebeu a suplementação com carne mais citadas, quando o corpo estiver com feridas,
suína, mostrando que a alimentação com carne febre, cortes, pois segundo os pesquisados, o
suína apresentou uma boa cicatrização nos ratos, consumo de alimentos reimosos pode agravar a
demonstrando que a carne suína não causou situação da saúde.A palavra reimosa tem origem
inflamações. na palavra grega rheumas, que significa secreção,
fluído ou escoamento(Cavalcanti, 2010). Grande
Entre os alimentos mais citados pelos parte da população do interior do Ceará considera
entrevistados,está o peixe sardinha, o qual que comidas reimosas, no ditado popular, podem
foi mencionado como reimoso, sendo evitado ocasionar danos à saúde em determinadas fases
consumi-lo em momentos de fragilidades da da vida. Assim, por exemplo, popularmente tem-
saúde, podendo agravar o estado físico dos se que o alimento reimoso faz mal para o sangue
mesmos,principalmente em casos de feridas (Woortmann, 2004).
e cortes. Peixes oleosos e peixes carnívoros e
piscívoros invariavelmente acumulam mais Esta consideração pode ser exposta por
toxinas (Begossi & Hanazaki, 2004). um dos entrevistados: “Uma comida que não
pode ser consumida em momentos específicos como
Na cultura da região pesquisada, a períodos pós-operatórios, visto que causa inflamação
em cortes”. Assim esse conceito está inserido na
Tabela 1- Alimentos mais citados pela população cultura da população, estando a prática deste
considerados reimosos tabu no cotidiano dos pesquisados.

Alimento Números de citações O consumo de alimentos reimosos citados
Carne suína 66 pelos entrevistados foi relacionado, tanto em
Sardinha 38 alimentos consumidos sozinho, como a junção
Carne de pato 45 de dois alimentos, por exemplo, manga com
Frutos do mar 62 leite pode causar problemas de digestão como
Carne de caça 54 descreve um dos entrevistados “comida que pode
Ovos (Galinha, pata) 25 causar algum problema só ou acompanhada de outros
Fruta ata 53 alimentos”. Deste modo a cultura da reima está
Fruta manga 12 influenciada direto na alimentação de boa parte
Amendoim 13 da população analisada.
Abacate 7
Fonte: Autor CONCLUSÃO

Tabela 2- Situações nas quais a população evita o Pode-se concluir que a cultura de um povo está
consumo de alimentos reimosos ligada tanto a sua alimentação como aos seus
hábitos culturais, que distinguem a formação do
Situações em que se evita Número de citações mesmo. Neste estudo os hábitos alimentares do
o consumo de alimentos interior do Ceará demonstraram uma cultura
considerados reimosos 32 ligada à alimentação de forma a promover
Feridas 23 a saúde, pois a cultura da reima para essa
9 população está relacionada a evitar, ou prevenir
Febre 8 alimentos considerados reimosos, conceito
25 esse inserido no cotidiano da população e que
Inflamações corporais mesmo com o passar de gerações permanece na
cultura dos pesquisados. Poucos trabalhos falam
Cirurgias neste assunto e faltam muitos dados científicos,
mas como foi possível analisar no teste clínico
Cortes feito com ratos em laboratório, o consumo de
alimentos com alto teor de gordura como a carne
Fonte: Autor suína não causa inflamações, sendo assim não
prejudicando o processo cicatricial.

68 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

Cunha Filho, A.M. et al

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Woortmann, K.A. O sentido simbólico das práticas
Currier, RL. The hot -cold syndrome and symbolic alimentares. Coletânea de palestras do 1º Congresso
balance and Mexican and Spanish -American folk de Gastronomia e Segurança alimentar, UnB: Brasília.
medicine . Ethnology,v. 5, n. 3, pp. 251 –263, 1996. Org. Wilma Maria C. Araújo et al. 2004.

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 69

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, p. 70-72, 2020.
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Obituário/ Obituary

AIRTON XAVIER: das Ciências Exatas ao Fazer Literário

Membro da Academia Cearense de Ciências, Cadeira Nº 29
* Fortaleza-CE – 18/12/1932 † Fortaleza-CE – 30/06/2015

Marcelo Gurgel Carlos da Silva

Doutor, Professor titular de Saúde Pública da Universidade
Estadual do Ceará. Membro titular da Academia Cearense de
Medicina. Membro fundador da Academia Cearense de Médicos
Escritores. Membro fundador e presidente da Academia Cearense
de Saúde Pública. Ex-presidente da Sociedade Brasileira de
Médicos Escritores – Regional Ceará. Sócio efetivo do Instituto do
Ceará (Histórico, Geográfico e Antropológico).

Silva, M.G.C. AIRTON XAVIER: das ciências exatas ao fazer literário. ANAIS da Academia Cearense de
Ciências, v. 4, n. 1, p. 70-72, 2020.

Airton Fontenele Sampaio Xavier nasceu em bolsista da Fundação Ford, em Paris-França.
Fortaleza em 18 de dezembro de 1932. Era Em 1979, prestou concurso para Livre-docência
médico, matemático, estatístico e escritor. na UFC, tendo defendido a tese: intitulada:
Casado com a Profa. Teresinha de Maria Bezerra “Contribuição ao estudo dos espaços métricos
Sampaio Xavier, pesquisadora e consultora em probabilísticos”, aprovada com distinção. Em
Estatística, Climatologia e Recursos Hídricos, de 1986, cumpriu Pós-Doutorado no Scientifique et
cuja união conjugal gerou a filha Sofia Elizabeth, Tecnologie da Université de Lille I, na França,
formada em medicina e especialista em Patologia, com bolsa dessa instituição.
porém falecida precocemente, quando tinha
pela frente uma promissora carreira docente, Airton Xavier começou a sua atuação
como professora do Departamento de Patologia profissional na Faculdade Católica de Filosofia
e Medicina Legal da Universidade Federal do do Ceará, em 1958, como professor substituto, e
Ceará (UFC). no Instituto Cearense de Matemática, em 1959,
na qualidade de membro do Conselho Científico.
Airton Xavier ingressou em 1951, após Em 1960, foi admitido, em regime de dedicação
vestibular, na graduação em Matemática, da exclusiva, na função de Instrutor de Bioquímica
Faculdade Católica de Filosofia do Ceará, na qual / Departamento de Bioquímica, para ministrar
obteve o grau de Bacharelado, em 1953, e o de aulas aos acadêmicos da Faculdade de Medicina
Licenciatura, em 1954, aos 20 e 21 anos de idade, da UFC. Em 1962, vinculou-se ao Departamento
respectivamente. No ano de 1954, começou a de Estatística e Matemática Aplicada, do Instituto
graduação em Medicina na UFC, diplomando-se de Matemática, que foi integrado ao Centro de
médico em 1959, na idade de 26 anos. Ciências, e, posteriormente, passou à Faculdade
de Ciências Econômicas e Administrativas, como
Em 1960, cursou Especialização em professor titular concursado, cargo também
Bioquímica, na Universidade Federal de Minas obtido por concurso público, ministrando
Gerais (UFMG), em Belo Horizonte-MG. De 1967 aulas no Curso de Graduação em Estatística.
a 1968, fez Especialização em Estatística Aplicada Permaneceu na UFC, até 1991, quando se afastou
à Experimentação Biológica, no Institut de por aposentadoria, tendo exercido diferentes
Statistique CESAM, da Université de Paris, como encargos, como docente de graduação e de pós-

70 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

graduação, pesquisador e chefias e direção na Brazil”, In: International Journal of Climatology; e
administração universitária. 4 “On the product of probabilistic metric spaces”,
In: Portugaliae Mathematica; e a dissertação
Aprovado em concurso público, Airton “Aplicação da álgebra linear aos métodos de
Xavier foi professor da cadeira de "Matemática análise discriminante”, elaborada pelo mestrando
para Administração"; da Escola de Administração Turíbio dos Santos, sob a sua orientação, e
do Estado do Ceará; entre 1964 e 1965, mas defendida no Mestrado de Matemática da UFC.
renunciou ao cargo para assumir o de professor
titular da UFC. Foi professor visitante convidado Sua folha de trabalho nos campos da
da Université Lille I no Scientifique et Tecnologie, ciência, pesquisa e magistério, consoante o seu
na França, em 1988-1989, durante cinco meses, e, currículo disposto na Plataforma Lattes, embora
em 1991-1992, por seis meses, e da Universidade de estivesse desatualizada em seis anos, acusava a
São Paulo, para o desenvolvimento de pesquisas responsabilidade direta pela orientação de nove
no Departamento de Ciências Atmosféricas do dissertações de mestrado. Apresentou ainda 11
Instituto Astronômico Geofísico. palestras/conferências e respondeu por mais
dezenas de outros trabalhos técnicos.
De 2000 a 2004, foi professor visitante
concursado da Universidade Estadual do Airton Xavier era membro efetivo da
Ceará, atuando no Mestrado Profissional em Academia Cearense de Ciências (ACECI),
Computação, mas continuava como Pesquisador ocupante da cadeira 29, patroneada por Otto de
Colaborador (sem vínculo empregatício) desse Alencar. Paralelamente, ao lado de sua brilhante
programa. trajetória de professor, pesquisador e cientista
das áreas exatas, cultuava um fazer literário, com
Airton Xavier atuava em nada menos de atuação em distintos gêneros (e.g. poesias, fábulas
21 linhas de pesquisa, distribuídas notadamente e ensaios etc.), deixando uma produção de escol,
nos campos da estatística, da climatologia e da escudada em um robusto pendor literário, que
computação. De maneira análoga, era grande a aportava o reconhecimento de seus pares.
diversidade de disciplinas que ministrava nas
instituições de ensino a que pertenceu, número Associou-se à Sociedade Brasileira de
esse que, multiplicado pelo tempo de sua Médicos Escritores – Regional Ceará (Sobrames-
permanência laboral nelas, manifesta a quão CE) em 1997, e, desde então, participou das
extensiva fora a sua presença docente em salas de antologias anuais dessa sociedade, inserindo
aulas. Detinha ele considerável experiência nas mais de sessenta contribuições nas quase quinze
áreas de Matemática, Probabilidade e Estatística coletâneas em que se fez presente como autor.
Aplicada, com ênfase em Análise de Dados Nas reuniões mensais da Sobrames-CE era uma
Multidimensionais e Data Mining, Programação presença assídua, e, invariavelmente, ele fazia
Estocástica, Educação Matemática, Modelos questão de apresentar alguns dos seus trabalhos
Estocásticos Aplicados à Climatologia e Métodos recentes, que se destacavam, sobretudo, pela alta
Estatísticos Aplicados à Epidemiologia e Biologia. criatividade, bem própria de sua reconhecida
genialidade.
Sua produção bibliográfica, contabilizada
até 27 de junho de 2009, em seu currículo da A parte de trabalhos científicos (vários
Plataforma Lattes do CNPq, dava conta, dentre livros e inúmeros artigos, apresentações e notas
outros, dos seguintes números: artigos completos em Matemática, Estatística, Ciências da Terra e
publicados em periódicos (21), livros publicados/ Ambientais, Climatologia, Sistemas de Apoio
organizados ou edições (9), capítulos de livros a Decisão, Programação Científica/Linguagem
publicados (3), trabalhos completos publicados “R” e Aplicações a Medicina, identificados no
em anais de congressos (47) e resumos publicados seu Currículo Lattes), publicou: Feudos Solares
em anais de congressos (27). (Ed. ABC, Fortaleza, 1998), Fábulas (Ed. RDS,
Fortaleza, 2006), Zen ou Não Zen - Hai-Kais e
Seus trabalhos mais relevantes foram os outros Poemas Mínimos (Ed. RDS, Fortaleza,
artigos publicados: 1 “Caracterização de períodos 2007), além de poesias, fábulas e ensaios em
secos ou excessivamente chuvosos no Estado consecutivas obras coletivas da Sobrames-CE
do Ceará através da técnica dos quantis 1964- e nas Revistas Literapia e Literatura, além de
1998”, In: Revista Brasileira de Meteorologia; poesias em livros do Ideal Club e da ADUFC.
2 “Qualidade dos Dados Diários de Chuva do Também publicou poemas no Unitário e em Clã,
Estado de São Paulo”, In: Revista Brasileira de pelas mãos de Antônio Girão Barroso.
Recursos Hídricos; 3 “Impact of ENSO episodes
on the autumn rainfall patterns near São Paulo- Possuía outras obras prontas para edição:

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 71

Museu Imaginário (poesias inspiradas em obras Xavier entre os seus patronos, cabendo-lhe titular
de arte), Orfeu e as Bacantes (ensaios literários). a cadeira hoje ocupada por um não menos genial
A par de plaquetas e obras em fases de elaboração escritor e médico, o professor Dalgimar Beserra
e/ou conclusão (“Estudos sobre o Hai-Kai”, “O de Meneses.
Hai-Kai no Ceará”, “Poesia e Política”, “Lições
de Poesia”). Airton Xavier foi responsável por A chegada inoportuna da indesejada das
prefácios e/ou apresentações de livros, estes de gentes o colheu, em 30 de junho de 2015, em
imenso valor, do seu saudoso amigo e poeta, Dr. Fortaleza, quando Airton Xavier possuía várias
Hamilton Monteiro (incluso o ensaio: “Hamilton obras literárias em andamento, a exemplo da
Monteiro - Um poeta da Dinastia Song no intitulada “Sobre a Incompreensão Matemática
Ceará?”). e Outros Ensaios”, livro que também envolvia
aspectos literários, mas ficou a esperança de
Como prova inconteste do seu valor que, paulatinamente, elas sejam postumamente
literário, a Academia Cearense de Médicos publicadas, para gáudio de seus tantos
Escritores incluiu o colega sobramista Airton admiradores.

72 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, p. 73, 2020.
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Obituário/ Obituary

Antônio Enéas Mendes Bezerra

Membro da Academia Cearense de Ciências – Cadeira de Nº 03
*Sobral-CE – 25/08/1927 †Fortaleza-CE – 13/05/2020

Ademar Mendes Bezerra Jr.
Advogado, sobrinho e afilhado do homenageado

Bezerra Jr., A.M. Antônio Enéas Mendes Bezerra.ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, p. 73,
2020.

Partiu desta vida terrena Antônio Enéas Mendes 03, que tem como patrono Rodrigues de Andrade.
Bezerra, o Professor Enéas, como por muitos Exerceu o cargo de Fiscal Federal Agropecuário
era conhecido. Teve uma invejável trajetória, do Ministério da Agricultura. Tido e havido
iniciada em 25 de agosto de 1927, na heráldica como um dos mais garbosos de sua juventude,
cidade de Sobral, até sua passagem para o reino foi figura presente na vida social de Fortaleza. A
celestial, no último 13 de maio de 2020, em elegância, no trato e no porte, o legou a simpática
Fortaleza. Filho de João Bezerra de Menezes e alcunha de lorde, como carinhosamente era
Regina Saboia de Aragão Mendes, trouxe em seu chamado por alguns de seus ex-alunos, colegas
nome a homenagem ao avô materno, o Coronel e amigos. Constituiu uma bela família, ao lado
da Guarda Nacional Antônio Enéas Pereira de sua querida Ila de Matos Mendes Bezerra,
Mendes, importante figura sobralense à época companheira em mais de meio século de profícua
do império. Desbravador, brilhou para além das união, da qual nasceram Andréa Mendes Bezerra
fronteiras alencarinas, formando-se engenheiro Delfino, juíza de direito; André Luiz de Matos
agrônomo pela Universidade Rural do Rio de Mendes Bezerra, médico oftalmologista; Enéas
Janeiro, em 1951, época dos anos dourados da Mendes Bezerra Júnior e Aline de Matos Mendes
então capital da República, que teve o privilégio Bezerra, os dois últimos advogados. Sua firme
de desfrutar. Doutorou-se pela prestigiosa lucidez proporcionou a felicidade da convivência
Univestity of Birmingham, na Inglaterra, com a com os oito netos de distintas gerações: Talita,
tese Espectroscopia de Absorção Atômica, em Fernando, Larissa, Natália, Lara, André, Liz e
1977, onde antes já havia cursado o Mestrado, Davi.
concluído no ano de 1968, e uma pós graduação, *Este é um obituário em forma de tributo ao
esta na Loughborough University, guardando Professor Enéas Mendes Bezerra, que partiu num
com particular orgulho a proveitosa experiência momento muito difícil de nossos tempos, onde
inglesa vivenciada com esposa e filhos. Foi uma pandemia mundial impediu a presença de
Professor Titular e Diretor do Instituto de inúmeros amigos e familiares em suas exéquias,
Química da Universidade Federal do Ceará – não só para um último adeus, mas, sobretudo
UFC, tendo lecionado as disciplinas de Química para a celebração de uma jornada de 92 anos de
Analítica e Físico Química. Membro da Academia uma vida em plenitude, por isso merecedor da
Cearense de Ciências – ACECI, na Cadeira de nº Vida Plena!

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 73

Parte I Hino Nacional Brasileiro

Parte II

Ouviram do Ipiranga as margens plácidas Deitado eternamente em berço esplêndido,
De um povo heróico o brado retumbante, Ao som do mar e à luz do céu profundo,
E o sol da liberdade, em raios fúlgidos, Fulguras, ó Brasil, florão da América,
Brilhou no céu da pátria nesse instante. Iluminado ao sol do Novo Mundo!

Se o penhor dessa igualdade Do que a terra, mais garrida,
Conseguimos conquistar com braço forte, Teus risonhos, lindos campos têm mais flores;
Em teu seio, ó liberdade, "Nossos bosques têm mais vida",
Desafia o nosso peito a própria morte! "Nossa vida" no teu seio "mais amores."

Ó Pátria amada, Ó Pátria amada,
Idolatrada, Idolatrada,
Salve! Salve! Salve! Salve!

Brasil, um sonho intenso, um raio vívido Brasil, de amor eterno seja símbolo
De amor e de esperança à terra desce, O lábaro que ostentas estrelado,
Se em teu formoso céu, risonho e límpido, E diga o verde-louro dessa flâmula
A imagem do Cruzeiro resplandece. - "Paz no futuro e glória no passado."

Gigante pela própria natureza, Mas, se ergues da justiça a clava forte,
És belo, és forte, impávido colosso, Verás que um filho teu não foge à luta,
E o teu futuro espelha essa grandeza. Nem teme, quem te adora, a própria morte.

Terra adorada, Terra adorada,
Entre outras mil, Entre outras mil,
És tu, Brasil, És tu, Brasil,
Ó Pátria amada! Ó Pátria amada!
Dos filhos deste solo és mãe gentil, Dos filhos deste solo és mãe gentil,
Pátria amada, Pátria amada,
Brasil! Brasil!

Letra: Joaquim Osório Duque Estrada
Música: Francisco Manuel da Silva

74 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

Hino do Estado do Ceará

Terra do sol, do amor, terra da luz! Tua jangada afoita enfune o pano!
Soa o clarim que a tua glória conta! Vento feliz conduza a vela ousada;
Terra, o teu nome, a fama aos céus remonta Que importa que teu barco seja um nada,
Em clarão que seduz! Na vastidão do oceano,
- Nome que brilha, esplêndido luzeiro Se, à proa, vão heróis e marinheiros
Nos fulvos braços de ouro do cruzeiro! E vão, no peito, corações guerreiros?!
Mudem-se em flor as pedras dos caminhos! Sim, nós te amamos, em ventura e mágoas!
Chuvas de prata rolem das estrelas... Porque esse chão que embebe a água dos rios
E, despertando, deslumbrada ao vê-las, Há de florar em messes, nos estios
Ressoe a voz dos ninhos... Em bosques, pelas águas!
Há de aflorar, nas rosas e nos cravos Selvas e rios, serras e florestas
Rubros, o sangue ardente dos escravos! Brotem do solo em rumorosas festas!

Seja o teu verbo a voz do coração, Abra-se ao vento o teu pendão natal,
- Verbo de paz e amor, do Sul ao Norte! Sobre as revoltas águas dos teus mares!
Ruja teu peito em luta contra a morte, E, desfraldando, diga aos céus e aos ares
Acordando a amplidão. A vitória imortal!
Peito que deu alívio a quem sofria Que foi de sangue, em guerras leais e francas,
E foi o sol iluminando o dia! E foi, na paz, da cor das hóstias brancas!

Letra: Thomaz Pompeu Lopes Ferreira
Música: Alberto Nepomuceno

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 75

Anais da Academia Cearense de Ciências

Annals of Ceará Academy of Science

VOL. 04 N° 01 Janeiro – Julho/January - July 2020

Normas para preparo e submissão de manuscritos
Guidelines for manuscript preparation and submission

Escopo da Publicação ou inovações relevantes nas diferentes áreas da
ciência.
O periódico científico denominado de ANAIS da
Academia Cearense de Ciências será publicado Carta ao ou do editor – tem como objetivo tratar,
pela Academia Cearense de Ciências e destina- de forma menos formal, assunto técnico-científico
se a publicação de artigos técnico-científicos na ou de outra natureza, de interesse geral.
forma de Pesquisa Científica, Artigos de Revisão e
Comunicações em temas relacionados com todos Processamento do Manuscrito
os aspectos da Ciência. Os trabalhos podem ser
submetidos em Português, Inglês ou Espanhol, Ao submeter o manuscrito para publicação,
sempre com Abstract em Inglês e Resumo em o autor responsável indicará três nomes de
Português, envolvendo temas nas diferentes relevância para proceder à análise e revisão do
áreas da pesquisa científica. As revisões devem manuscrito.
envolver temas atuais do conhecimento científico, Ao receber o manuscrito, o Editor científico
no entanto, análises históricas serão igualmente designará um Editor Associado da área
aceitas. Os autores de manuscritos apresentados correspondente para análise e acompanhamento
em palestras, simpósios, mesas redondas e da tramitação de cada manuscrito, inclusive
congressos são encorajados a apresentar seus análise dos pareceres dos revisores ad hoc
resultados para publicação dentro das normas a indicados pelos autores.
seguir estabelecidas.
Etapas do Processo de Submissão e Análise
Os manuscritos podem ser submetidos para de Manuscritos
publicação nos ANAIS da Academia Cearense de
Ciências através de uma das seguintes formas: 1- Elaboração dos Manuscritos: Os manuscritos
devem ser elaborados pelos autores de acordo
Revisões – líderes de grupos de pesquisa e com as Normas e Instruções de Elaboração
autoridades científicas serão convidados pelo e Submissão de Manuscritos dos ANAIS da
corpo editorial do Boletim. Academia Cearense de Ciências, inserida ao
final de cada fascículo.
Artigos científicos – resultados de pesquisa
científica com informações originais em que a 2- Recomendações a Serem Seguidas na
reprodutibilidade dos resultados está claramente Elaboração do Manuscrito:
estabelecida.
a) Ler, com atenção, as Normas para Preparo e
Comunicação científica – constitui uma forma Submissão de Manuscritos
mais simples e concisa de resultados parciais de
um trabalho mais amplo, ou relato de resultados b) Título: Máximo de 100 caracteres e espaços;
conclusivos baseado em menor volume de dados.
c) Resumo e Abstract: Respeitar o máximo de 250
Nota científica – destina-se a divulgação rápida palavras;
de informações de ensaios científicos, descobertas
d) Formato e Texto: Elaborar o texto de acordo
com as normas da redação científica e solicitar
revisão de colegas da área e, se possível, de

76 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.

profissionais de país da língua inglesa, quando 3.2.1- Periódicos Científicos:
apresentado em inglês; a) Apenas um autor:
Lima, J.A.A. Purification, partial characterization,
e) Tabelas: As tabelas devem ser usadas para and serology of blackeye cowpea mosaic virus.
apresentar, de forma precisa, dados numéricos Phytopathology, v. 69, p. 1252-1258, 1979.
que podem ser comparados e inter-relacionados.
Devem ser inteligíveis, sem referências ao texto b) Dois autores:
ou a outras tabelas. Não repetir nas tabelas
dados contidos nos texto. As tabelas devem ter Lima, J.A.A. & Nelson, M.R. Etiology and
um mínimo de duas colunas e os títulos devem epidemiology of mosaic of cowpea in Ceara,
conter informações sumárias do seu conteúdo. As Brazil. Plant Disease Reporter, v. 61, p. 864-867,
mesmas devem ser citadas em ordem numérica, 1977.
dentro do texto;
c) Mais de dois autores:
f) Figuras: Podem ser constituídas por fotografias
de alta resolução para mostrar detalhes essenciais, Lima, J.A.A.; Nascimento, A.K.Q.; Radaelli, P.;
e gráficos para ilustrar dados relevantes e Silva, A.K.F. & Silva, F.R. A Technique Combining
comparáveis. Todas devem ser elaboradas em Immunoprecipitation and RT-PCR for RNA Plant
programas originais, evitando “escaneamento”. Virus Detection. Journal of Phytopathology, v.
As mesmas devem ser numeradas de forma 162, p. 426-433, 2013.
sequencial; 3.2.2- Livros:

g) Unidades no sistema decimal; Lima, J.A.A. Virologia Essencial & Viroses em
Culturas Tropicais. 1ed. Fortaleza: Edições UFC.
h) Peso Molecular e Daltons: padronizar; 2015. 605p.

i) Abreviação de unidades de tempo: segundos 3.2.3- Capítulos de Livros:
(s); minutos (min); horas (h);
Lima, J.A.A.; Nascimento, A.K.Q.; Barbosa, G. S.;
j) Endereço completo: Não esquecer o endereço Maia, L. M. & Silva, F. R. Etiologia, sintomatologia,
completo e e-mail atualizados do autor para distribuição geográfica e estratégias de controle
correspondência. de viroses em culturais tropicais. In: Lima,
J.A.A. (Editor). Virologia Essencial & Viroses em
3- Referências Bibliográficas: Culturas Tropicais. 1ed. Fortaleza: Edições UFC.
2015, p. 303-527.
3.1- Referências no texto: Dentro do texto as
referências deverão obedecer aos seguintes 3.2.4- Artigos e Resumos Apresentados em
formatos: a) um autor Lima (2015); b) Dois Eventos Científicos:
autores Lima & Nascimento (2015); c) Mais de Lima, J.A.A.; Gonçalves, M.F.B., Oliveira,
dois autores Lima et al. (2015). V.B.; Torres Filho, J. & Miranda, A.C.M.M.
Immunochemical and PCR identification of a
Referências a trabalhos dos mesmos autores Begomovirus infecting tomato fields in Ibiapaba
no mesmo ano devem ser distinguidas no texto e mountaisn, Ceará. In:Virológica, 1999, Curtitiba.
na lista de referências por letras a, b, c, etc (por Virus: Reviews and Research, v. 4, p. 150-150,
exemplo: 2015a; 2015b; 2015c). 1999. (Suplemento).

3.2- Na lista de referências: As referências Moura, M.C.C.L.; Lima, J.A.A.; Oliveira, V.B.
bibliográficas devem ser listadas em ordem & Gonçalves, M.F.B. Levantamento de vírus
alfabética do sobrenome, sem numeração. que infetam cucurbitáceas em municípios
Trabalhos com dois ou mais autores devem ser maranhenses. Fitopatologia Brasileira, v. 22, p.
listados na ordem cronológica, depois de todos 339, 1997 (Resumo).
os trabalhos com apenas o primeiro autor. A
referência deve incluir os nomes dos autores, Nakagawa, J., Takayama, Y. & Suzukama, Y.
o titulo da publicação, o nome do periódico Exudação de látex pelo mamoeiro. Estudo de
científico, o volume do periódico, as páginas Ocorrência em Teixeira de Freitas, BA. IN:
inicial e final e o ano de publicação. Vejam os Congresso Brasileiro de Fruticultura, 9, Campinas.
exemplos a seguir: Anais... Campinas, SP. 1987. pp. 555-559.

ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020. 77

3.2.5- Teses e Dissertações: Nascimento, A.K.Q. Inovações Tecnológicas Para
Diagnose de Viroses de Plantas e Caracterização
Lima, J.A.A. Blackeye cowpea mosaic virus: de Biótipos de Cowpea aphid borne mosaic
purification partial characterization, serology virus. Universidade Federal do Ceará. 2014. 135
and immunochemical and cytological techniques p. (Dissertação Doutorado).
for detection of virus infected legume seeds.
Gainesville, Fl: University of Florida, 1978. 154p. 4- Submissão do Manuscrito: Os manuscritos
1978. 154 p. (Tese Doutorado). Gainesville, Fl: devem ser submetidos via eletrônica, diretamente
University of Florida, 1978. 154p. 1978. 154 p. para o e-mail do Editor.
(Tese Doutorado).

78 ANAIS da Academia Cearense de Ciências, v. 4, n. 1, Jan - Jul, 2020.